Influenciado cuando era pequeño por films como La Criatura del Lago Negro o Planeta Prohibido, John decide estudiar filmografía. Lo hace en las universidades de Kentucky y California. Como estudiante gana un premio de la academia al mejor corto de acción en 1970 por The Resurrection of Bronco Billy. Tras un película más y un telefilm, Carpenter toma contacto con M.Akkard, un productor que buscaba alguien que dirigiese una historia sobre una canguro perseguida por un maníaco.
La Noche de Halloween se estrena en 1978. Aunque despedazada por la crítica , el film se convierte en uno de los mayores éxitos del cine independiente de todos los tiempos. Tras ella, John dirige La Niebla, otro film de terror, y en 1981 dirige 1997: Rescate en Nueva York con Kurt Russell como protagonista, con quién ya había coincidido en Elvis y volverá a trabajar en Golpe en la Pequeña China, La Cosa, y 2013: Rescate en L.A.
Entre ellas, Carpenter rueda otras películas con el terror o la fantasía como protagonista, o bien simplemente escribe el guión, como en la segunda parte de Halloween. Su habilidad para plasmar lo fantástico en la pantalla y sus inquietantes bandas sonoras (que él mismo compone en la mayoría de sus films) le han convertido en uno de directores de más éxito de los últimos años, con beneficios en todas sus películas (sin excepción).